Original paper
Stem Borings and Petiole Galls from Pennsylvanian Tree Ferns of Illinois, USA: Implications for the Origin of the Borer and Galler Functional-Feeding-Groups and Holometabolous Insects
Labandeira, Conrad C.; Phillips, Tom L.
Palaeontographica Abteilung A Band 264 Lieferung 1-4 (2002), p. 1 - 84
757 references
published: Mar 12, 2002
Abstract
Latest Middle Pennsylvanian, lowland, equatorial communities of Euramerica occurred in equable, wetland habitats with peat substrates dominated by pole-like lycopod trees amid subdominant tree ferns and seed ferns, along with sphenopsids and rare cordaites. In these taxonomically diverse and physiognomically varied communities detritivores overwhelmingly channeled plant biomass from primary production to reduced organic matter. However, by the Late Pennsylvanian, when Psaronius tree ferns replaced lycopods as dominant floral elements, there was a dramatic increase in the spectrum and intensity of herbivore functional-feeding-groups. This shift toward the importance of herbivores is supported by a significant increase of arthropod coprolites in peat litter whose origin is most parsimoniously explained by herbivory. Equally important are the earliest documented occurrences of highly stereotyped and host specific plant damage caused by herbivorous insects. We describe two of these distinctive interactions as the newly established ichnogenera Pteridiscaphichnos, a detritivore-created, tunnel-and-gallery network in Middle- and Late Pennsylvanian Psaronius stems; and Pteriditorichnos, an elongate petiole gall from the frond of the Late Pennsylvanian Psaronius chasei, caused by an herbivorous and endophytic larval holometabolan. The Psaronius stem-boring, Pteridiscaphichnos, occurs in the late Middle Pennsylvanian form “layered cells morphotype” and the Late Pennsylvanian species Psaronius magnificus and P. chasei. This distinctive stem boring is characterized by evacuated ground parenchyma replaced by frass of ellipsoidal coprolites 1.0 mm x 3.0 mm in average size and macerated fragments of processed but unconsumed parenchyma. All known specimens occur among linear to arcuate vascular strands interior to the outer sclerenchyma cylinder. The lack of reaction tissue indicates postmortem consumption of relatively soft, nutrient-rich parenchyma, although construction of the tunnel-and-gallery network preceded significant decomposition of the trunk since lignified tissues, such as sclerenchyma, vascular tissue and part of the root mantle, were still structurally sound and were avoided by the detritivores. Based on the geometry of the boring, coprolite structure, and the life-habits of modern ecologic analogs inhabiting tree fern trunks, the culprit of Pteridiscaphichnos is attributed to a roach or roach-like insect. The Late Pennsylvanian gall, Pteriditorichnos, is known only on Psaronius chasei hosts, and occurs in basal frond petioles. The structure of this gall consists of a lumen formed by removal of ground parenchyma through the petiolar axis, and its partial replacement by files of hypertrophied cells organized into radiating, impinging tufts that define a differentiated zone of callus. The lumen, encapsulated by callus, contains regions with frass consisting of coprolites and macerated parenchyma fragments. Barrel-shaped coprolites average 1.5 mm x 2.5 mm in size, have smooth longitudinal surfaces but ragged ends, and contain recognizable cell types found in the surrounding callus and unmodified parenchyma. All lines of evidence indicate that an endophytic insect tunneled through medullary petiolar parenchyma, which induced plant response by production of callus, and was followed by insect consumption of the callus. Based on the three-dimensional structure of this gall, the particulate nature of the coprolites, and an extensive literature documenting known gall-making arthropods, we identify the culprit as a holometabolous larva. Although this earliest known gall resembles those made by extant tenthredinoid Hymenoptera, it is unassignable to any modern lineage of Holometabola. Although possible body fossils of the Holometabola have been mentioned in Pennsylvanian strata, Pteriditorichnos provides the first high-resolution, trace-fossil documentation of the life-habits of any Paleozoic larval holometabolan. Because of its exceptional anatomical preservation and Late Pennsylvanian age, this larval-induced gall is important in assessing existing hypotheses regarding the ancestral lifehabits of the earliest larval Holometabola. Evidence indicates: 1. That the larval holometabolan galler occurred in a climatically equable, tropical, and humid swamp forest with a peat substrate. 2. That endophytic petiole galling is the earliest known life-habit for the Holometabola, and that stem galling or a related endophytic guild was an ancestral/behavior for this clade. 3. The prediction of Lameere, later elaborated by Malyshev, is vindicated: the endophytic penetration of tissues in primitive vascular plants (especially pteridophytes) was integrally associated with the holometabolous condition. These data indicate not only the occurrence of a stem borer and a herbivore galler during the Paleozoic, but also document the presence of an intimate interaction between a herbivore and its responding plant host as early as the Late Pennsylvanian.
Kurzfassung
In den Tiefländern des höchsten Ober-Carbons lebte eine gleichförmige euramerische Florengemeinschaft. Feuchte Standorte wurden von pfahlartigen Bärlappbäumen beherrscht. Daneben kamen Baum- und Samenfarne zusammen mit Sphenopsiden und seltenen Cordaiten vor. In diesen taxonomisch und physiognomisch unterschiedlichen Pflanzengemeinschaften bauten Abfallfresser die pflanzliche Biomasse ab. Als im höheren Ober-Carbon die Psaronius-Baumfarne die Bärlappgewächse als vorherrschende Florenelemente ablösten, gab es eine deutliche Zunahme in Mannigfaltigkeit und Intensität von Pflanzenfressertypen. Diese Verschiebung zugunsten der Herbivoren wird durch die signifikante Zunahme von Arthropoden Coproliten in der Torfstreu belegt, deren Entstehung am ehesten durch die Tätigkeit von Pflanzenfressern zu erklären ist. Gleichbedeutend ist auch der frühe Nachweis von form- und wirtsspezifischen Beschädigungen, die durch herbivore Insekten verursacht wurden. Wir beschreiben hier zwei dieser Phänomene als neu errichtete Ichnogenera, nämlich Pteridiscaphinchnos, ein von einem Abfallfresser erzeugtes Tunnel- und Miniergangartiges Netzwerk in Psaronius-Stämmen aus dem mittleren und oberen Abschnitt des Ober-Carbons, und Pteriditorichnosy, eine längliche Galle im Wedelstiel des obercarbonischen Psaronius chasei, die von einer herbivoren endophytischen Larve eines holometabolen Insektes erzeugt wurde. Der in Psaronius-Stämmen bohrende Pteridiscaphinchnos erscheint im höheren Mittel-Pennsylvanium in Psaronius sp. („layered cells morphotype“) und im oberen Pennsylvanium in P. magnificus und P. chasei. Diese so bezeichnende Stammbohrung wurd durch Ausräumen des Grundparenchyms charakterisiert, das durch Kot aus ellipsoidischen Coproliten von 1,0 x 3,0 mm und mazerierte Fragmente von verdautem Parenchym ersetzt wird. Sämtliche bekannt gewordenen Exemplare treten zwischen längsgerichteten bis gebogenen Gefäßsträngen im Inneren des Gefäßzylinders auf. Das Fehlen von Wundgewebe bezeugt einen post-mortem-Verzehr eines verhältnismäßig weichen und nährstoffreichen Parenchyms. Die Anlage des Netzwerks aus Miniergängen ging auf der anderen Seite dem Zerfall des Stammes voraus, da nämlich das verholzte Gewebe, wie Sklerenchym, Gefäße und Teile des Wurzelmantels noch in ihrer Struktur erhalten blieb und von Fressern gemieden wurde. Wenn man von der Geometrie der Bohrgänge, der Struktur der Coproliten und dem Verhalten von heute in den Stämmen von Baumfarnen lebender Insekten ausgeht, dürften die Erzeuger von Pteridiscaphichnos am ehesten eine Schabe oder ein schabenartiges Kerbtier gewesen sein. Die aus dem höheren Ober-Carbon stammende Galle Pteriditorichnos ist allein von der Wirtspflanze Psaronius chasei bekannt, wo sie an der Wedelstielen auftritt. Die Galle umfaßt einen Hohlraum, der durch die Beseitigung von Grundparenchym in der Stielachse entstand. Teilweise wurde er von Reihen aus hypertrophierten Zellen ersetzt, die als strahlenförmige, aneinanderstoßende Büschel eine differenzierte Calluszone bildeten. Das von diesem Callus umgebende Lumen enthält Kot, der aus Coproliten und mazerierten Parenchympartikeln besteht. Faßförmige Coproliten von 1,5 x 2,5 mm Größe haben eine glatte Oberfläche auf der Längsseite; die Enden aber sind unregelmäßig. Sie enthalten deutlich erkennbare Zellen, wie sie in dem umgebenden Callus und in dem nicht modifizierten Parenchym Vorkommen. Allem Anschein nach bohrte ein endophytisches Insekt durch das Mark des Stielparenchyms, was die Bildung von Callus hervorrief, der dann von dem Insekt verzehrt wurde. Ausgehend von der dreidimensionalen Form der Galle, der besonderen Natur der Coroliten und der reichen Dokumentation von heutigen gallenbildenden Arthropoden deuten wir den fossilen Erzeuger als Larve eines holometabolen Insektes. Obwohl diese älteste Galle solchen tenthredinoiden Hymenopteren (Pflanzenwespen, Gallwespen) ähnlich ist, kann man sie dennoch keiner lebenden Holometabolenlinie zuordnen. Zwar wurden Körperfossilien von wahrscheinlichen Holometabola aus obercarbonischen Schichten erwähnt, doch können erstmals an Hand des Spurenfossils Pteriditorichnos die Lebensgewohnheiten eines erdgeschichtlich frühen holometabolen Insektes genauer dokumentiert werden. Wegen ihrer außergewöhnlich guten anatomischen Erhaltung und ihres verhältnismäßig hohen geologischen Alters (höheres Ober-Carbon) ist diese von einer Insektenlarve erzeugte Pflanzengalle wichtig, um die Lebensgewohnheiten der Larven der ältesten Holometabla zu ergründen: 1. Der holometabole Gallenerzeuger lebte in einem klimatisch gleichmäßigen, tropisch-humiden Sumpfwald mit Torfstreu. 2. Endophytische Gallenbildung in Wedelstielen war wohl die älteste bekannt gewordene Lebensweise der Holometabola-Larven. Ferner dürften solche in Stämmen ihre Gallen erzeugende Formen oder ähnliche endophytische Gruppen zumindestens eine der ursprünglichen Lebensweisen der Holometabola darstellen. 3. Die Behauptung von Lameere, die später noch von Malyshev erweitert wurde, wird gerechtfertigt: Das Eindringen in das Gewebe primitive Gefäßpflanzen (besonders von Pteridophyten) war wesentlich mit dem holometabolen Entwicklungsstadium der Insekten verbunden. Die hier vorgelegten Daten zeigen nicht nur das Auftreten eines Stammbohrers und eines herbivoren Gallenerzeugers im Paläozoikum, sondern sie dokumentieren auch die innige Wechselbeziehung zwischen Wirtspflanze und pflanzenfressendem Eindringling bis in der höhere Ober-Carbon zurück.
Keywords
Carbon • Insekten • Blattopteriformia • Holometabola • Pflanzenfresser • Pteridophyten • Carboniferous • insects • Blattopteriformia • Holometabola • herbivores • pteridophytes.